Connect.Gene
Síndromes de dispersão
A dispersão nem sempre é vantajosa. Muitas espécies que colonizam ilhas oceânicas são capazes de o fazer porque podem dispersar-se por grandes distâncias. No entanto, a seleção favorece uma dispersão limitada uma vez que as sementes que se dispersam demasiado perdem-se no oceano - um habitat desfavorável para a maioria das plantas terrestres (Carlquist, 1966, 1974; Cody e Overton, 1996; Fresnillo e Ehlers, 2008; Sebastian et al., 2012). Nestes sistemas insulares, as espécies sofrem uma rápida evolução em características morfológicas para limitar a dispersão (Carlquist, 1966; Cody e Overton, 1996). Foram observadas limitações à dispersão de endemismos em ilhas oceânicas, especialmente na família das plantas Asteraceae, em caracteres associados à anemocoria (tais como comprimento e número dos pappus- pêlos que aumentam a sensibilidade ao vento; Carlquist, 1966), bem como epizoocoria (propágulos que se ligam externamente às aves; Carlquist, 1966).
A maioria das espécies nativas dos Açores (63%) produzem diásporas não especializadas. Segundo Vargas et al. (2015), apenas espécies adaptadas à dispersão marítima (talassocoria) estão sobre-representadas nos Açores, enquanto as adaptadas à dispersão do vento estão subrepresentadas. A elevada proporção de diásporas não especializadas e a dissociação entre as síndromes de dispersão e a distribuição inter-ilhas das plantas nos Açores sugerem que eventos não padronizados são mais comuns do que se acreditava anteriormente na colonização de ilhas pelas plantas.
Apresentamos aqui alguns casos de estudo da flora Açoriana para ilustrar a diversidade formas morfológicas de propágulos e de síndromes de dispersão. Algumas destas espécies já tinham os seus agentes de dispersão documentados na literatura, enquanto que outras permanecem um mistério, que se tem tentado desvendar no âmbito do Connect.Gene.
Estudo da dispersão das plantas
6 casos de estudo nos Açores
Picconia azorica: drupa
Angelica lignescens: cremocarpo
Trichomanes speciosum: homosporia
Lactuca watsoniana: com pappus
Isoetes azorica: heterosporia
Vaccinium cylindraceum: baga
Isoetes azorica
O Isoetes azorica é um feto heterospórico, o que significa que produz dois tipos de esporos: os macrósporos (de maiores dimensões) e os micrósporos (de menores dimensões). Cada indivíduo pode produzir os dois tipos de esporos simultaneamente mas em licófilos (folhas) diferentes. Os esporângios ficam localizados na base dos licófilos em contato com o fundo das lagoas onde a espécie habita.
Poucos estudos se têm focado nos fetos heterospóricos, e menos ainda se têm focado nas licófitas heterospóricas, por isso sabe-se ainda muito pouco sobre a dispersão nas espécies do género Isoetes. Alguns estudos já documentaram a importância da hidrocoria para dispersar esporos de montante para juzante em rios e riachos, e para a migração entre sistemas de água ou de juzante para montante a zoocoria tem sido proposta, envolvendo especialmente aves aquáticas (Jermy 1990; Taylor e Hickey 1992). A literatura indica que o transporte passivo mediado por aves de propagação de plantas aquáticas pode ser um processo frequente, pelo menos à escala local (Figuerola e Green, 2002; Troia, 2016).Mas outros animais também têm sido sugeridos como potenciais dispersores na literatura, tais como ratos, répteis invernantes e anfíbios, e/ou peixes em desova (Brunton e Britton 1993, p. 126), castores (Caplen e Werth 2000, p. 256), etc. Algumas espécies do género Isoetes possuem esporos espinhosos (por exemplo Isoetes echinospora) que têm sido considerados como um adaptação à dispersão de aves (Page, 2002).
O
I. azorica, que existe em várias ilhas dos Açores, é um caso especialmente desafiante para se estudar porque habita lagoas permanentes ou temporárias que não estão conectadas entre si. Analisemos os potenciais síndromes de dispersão:
Potenciais síndromes de dispersão
Anemocoria
Sendo este feto aquático, e produzindo os esporos debaixo de água, é improvável que o vento tenha um papel importante na dispersão da espécie.
Hidrocoria
O habitat do I. azorica consiste em lagoas permanentes ou temporárias que não têm ligação entre si através de linhas de água, logo o transporte pela água não é uma opção viável.
Endozoocoria
Já foi observado por alguns autores (Brunton e Britton 1999) gansos (Anatidae) a pastar em populações de
Isoetes, a desenraizar e possivelmente a comer
Isoetes. Hoot et al. (2006) colocaram a hipótese dos esporos de uma espécie de
Isoetes ser transportada através da ingestão voluntária ou involuntária de esporos pelas aves. Tendo sido proposta por vários autores, esta é uma hipótese a considerar.
Epizoocoria
Tanto os macro como os micrósporos de
Isoetes azorica carecem de ornamentações adaptadas à epizoocoria, uma vez que não possuem ganchos nem espinhas. Contudo, Hoot et al. (2006) também colocaram a hipótese de os esporos de
Isoetes
serem transportados por epizoocoria na lama aderente às penas e/ou pernas de aves. Assim sendo, esta é uma hipótese a considerar.
Espécies restritas a manchas de habitats específicos, como o Isoetes azorica, têm provavelmente sobrevivido em populações isoladas durante muito tempo, e podem ser relativamente tolerantes à consanguinidade e à crescente distância entre populações (Falk e Holsinger, 1991). No entanto, a perturbação do habitat é um grande problema que ameaça estas populações, uma vez que a reprodução de Isoetes aquáticos ocorre através da fusão de micro e macrósporos na água (Larsen e Rydin, 2015; Troia, 2016). Á semelhança de outros Isoetes aquáticos, as populações de I. azorica estão isoladas umas das outras pelos seus habitats discretos, uma vez que as zonas húmidas interiores formam ilhas ecológicas de habitat aquático isoladas por enormes áreas de habitats terrestres não adequados. Embora a maioria dos organismos aquáticos não tenham capacidade de se dispersarem por si próprios para habitats vizinhos, muitas espécies apresentam distribuições generalizadas consistentes com a dispersão frequente por aves aquáticas migratórias (Figuerola e Green, 2002).
Os eventos de dispersão dos esporos de Isoetes azorica entre lagoas podem ser muito ocasionais, por isso é difícil confirmar através de análises de campo qual o método de dispersão. Contudo, temos várias pistas que apoiam a possibilidade de endozoocoria e/ou epizoocoria.
O que sabemos sobre endozoocoria em esporos
- Proctor (1961) demonstrou que os esporos da Riella passam ilesos pelo trato digestivo dos patos;
- Boch et al. (2016) demonstraram que esporos de diversas espécies de fetos são capazes de germinar após serem ingeridos por herbívoros como as lesmas.
- Correia et. al. (2018) demonstraram que as aves podem co-dispersar efetivamente sementes viáveis e esporos de micorrizas arbustivas por endozoocoria, potencialmente a longas distâncias.
- Lovas-Kiss (2018) observou que dezasseis macrósporos de
Salvinia natans (um feto aquático) germinaram após sofrerem uma ingestão secundária pelo Cormorão Gigante no norte da Europa (4% do total). Os peixes ingerem os esporos que são espalhados na água e o Cormorão come os peixes, atuando como dispersor secundário.
O que sabemos sobre a epizoocoria em esporos
- Lewis et. al. (2014) recuperaram 23 propágulos de briófitos (musgos e hepáticas), cianobactérias, algas e fungos das pequenas penas peitorais e de contorno das aves migratórias transequatoriais de longa distância capturadas nos seus locais de reprodução no Ártico. Curiosamente, todas as espécies de aves que foram identificadas como dispersoras neste estudo ocorrem também nas ilhas dos Açores: Pluvialis dominica, Phalaropus fulicarius, Phalaropus lobatos, Arenaria interpres, Calidris alpina, Calidris bairdii, Calidris fuscicollis e Calidris pusilla (uma das aves costeiras mais comuns nos Açores).
- Bailey e James (1979) descobriram que os propágulos de líquenes podem aderir às patas dos albatrozes e serem dispersos por eles.
Aves migratórias: o agente dispersor mais provável
O arquipélago dos Açores é visitado por várias espécies de aves migratórias provenientes de vários continentes, especialmente entre Dezembro e Março. Estas aves muitas vezes fazem paragens em mais do que uma ilha e ficam durante um tempo a beber e alimentar-se em charcos e lagoas, inclusive em algumas das lagoas onde habita o Isoetes azorica. Confirmamos que no Inverno também há indivíduos de Isoetes que estão férteis, com esporos prontos a serem transportados, o que apoia a possibilidade de este ser o vetor de dispersão mais provável, criando assim um stepping stone entre lagoas dos Açores.
Sinaptosporia
Enquanto espécies homospóricas podem fundar uma nova população a partir de um único esporo (embora possa haver problemas genéticos nesses casos), uma nova população de Isoetes só pode ser estabelecida se pelo menos dois esporos atingirem o novo local, e em estreita proximidade. Como já foi observado por outros autores (por exemplo Musselman, 2003), a dispersão coordenada de macrósporos e micrósporos não é incomum no género Isoetes: é bastante comum que os micrósporos ocorram nos alvéolos dos macrósporos. Este comportamento foi observado na espécie Isoetes durieui (Troia, 2016). A superfície alveolar dos macrósporos de facto parece estar "adaptada" para acolher os micrósporos durante a sua viagem comum a um novo local onde podem germinar. A este fenómeno chama-se sinaptosporia (Kramer, 1977), a priori não ligado a um vetor específico que tem sido considerado uma possível causa de convergência da ornamentação dos macrósporos dentro do género Isoetes (Hickey, 1986)
Evidência de sinaptosporia em Isoetes azorica
No âmbito do Connect.Gene foram colocados num eppendorf com água macrósporos e micrósporos colhidos na Lagoa da Serreta na ilha Terceira, e fez-se uma preparação para análise ao microscópio para observar o comportamento dos esporos. Observou-se que vários micrósporos ficaram alojados nas reentrâncias das ornamentações dos macrósporos, o que está de acordo com a tendência geral dentro do género
Isoetes.
Trichomanes speciosum
O Trichomanes speciosum é um feto homospórico terrestre endémico da Macaronésia e da Europa que pertence à família Hymenophyllaceae. Ambas as gerações do ciclo de vida do T. speciosum, o esporófito e o gametófito, são perenes (Krukowski e Świerkosz, 2004). A distribuição da geração esporófita é restrita à franja atlântica europeia, onde é pouco abundante, enquanto a geração gametófita é mais difundida, estendendo-se ao centro e norte da Europa (Rumsey et al., 2005). O T. speciosum já foi considerado "globalmente raro" na Lista Vermelha da IUCN (Walter e Gillet, 1998), mas atualmente está globalmente classificado como uma espécie de menor preocupação para a conservação (Christenhusz et al., 2017). Em Portugal continental a espécie está criticamente ameaçada (Carapeto et al., 2020). No contexto dos Açores, embora tenha sofrido um certo declínio devido à destruição e fragmentação do habitat, não é considerada ameaçada (Rumsey et al., 2000; Dias et al., 2012). Está atualmente ao abrigo das leis de proteção e conservação regulamentadas pelo Decreto Nacional 316/89 (transposto da Convenção de Berna) e pelo Decreto Nacional 140/99 republicado por 2005/49 (transposto da Diretiva Habitats 92/43/CEE).
O padrão de variação genética encontrado nas populações das Ilhas Britânicas indica um fraco fluxo genético, presumivelmente devido a uma pobre (ou pelo menos muito rara) capacidade de dispersão e estabelecimento de esporos (Rumsey et al., 2002). Na Europa do Norte e Central, sabe-se que esta espécie depende quase exclusivamente de meios de propagação assexuados por gemas do gametófito, mas nos Açores a alternância sexual de gerações é o padrão predominante da sua biologia reprodutiva (Rumsey et al., 2000), sugerindo uma maior
importância da dispersão de esporos para a manutenção da variabilidade genética. Isto torna os Açores, e especialmente a Terceira (devido à elevada abundância de esporófitos de T. speciosum), o local mais adequado para estudar os agentes de dispersão de esporos nesta espécie.
Descrição dos esporos de Trichomanes na literatura
Os esporos do Trichomanes speciosum são descritos na literatura como sendo verdes (Makgomol e Sheffield, 2005), tetraédricos (Nogueira, 1983), e ligeiramente rugosos mas não espinhosos (ver Tryon e Tryon, 1982; Bozukov, 2008). Os esporos verdes têm cloroplastos, e acredita-se que a sua capacidade germinativa não persista muito depois de serem colhidos e armazenados porque apresentam uma maior intolerância à dessecação do que os esporos não verdes. Em termos de valor hídrico e nutricional, os esporos verdes tendem a ter um maior teor de água e níveis mais baixos de lípidos, gorduras e proteínas em comparação com os esporos não verdes (Lloyd e Klekowski, 1970).
Contudo, quisemos analisar os esporos das populações açorianas para conhecer em detalhe as caraterísticas da sua morfologia e ecologia que possam ser relevantes para a sua dispersão.
Análise da morfologia e ecologia dos esporos
Seis folhas férteis de Trichomanes speciosum foram recolhidas em três locais diferentes (duas por cada local) na Terceira: em redor da Central Geotérmica, no Cabrito, e no Pico do Galhardo. Para avaliar o melhor método de armazenamento de esporos, três frondes do Pico do Galhardo foram recolhidas em 2019 e guardadas numa prensa de herbário entre folhas de papel (a cerca de 16°C), e as frondes dos restantes locais foram recolhidas em 2020 e armazenadas no frigorífico (a 10,4°C). Em 2021, 180 esporos destes três locais diferentes (60 por população) foram medidos pelo maior e menor diâmetro. O comprimento das ornamentações da superfície foi medido em 96 esporos de duas populações diferentes. Para avaliar o número de esporos que permaneceram vivos após serem armazenados, o número de esporos não pigmentados (transparentes), ligeiramente pigmentados (verde claro ou castanho claro), e esporos normalmente pigmentados (verde vivo) foram contados em indivíduos armazenados na prensa de herbário e no frigorífico, utilizando o nível de pigmentação baseado na cor como um indicador de sobrevivência dos esporos. Foram obtidas fotografias de microscópio eletrónico de varrimento das ornamentações dos esporos utilizando um FlexSEM 1000 com uma escala de 100 μm.
Ornamentações (microscópio de varrimento)
Esporo verde (microscópio ótico)
Esporo despigmentado (microscópio ótico)
Dimensões e ornamentações
Os esporos verdes de Trichomanes speciosum colhidos na Terceira, têm entre 24,7 e 45,7 μm de maior diâmetro e são cobertos de espinhos curtos e densos, que têm em média 1,47 µm de comprimento. Os valores obtidos para o tamanho dos esporos diferiram ligeiramente dos valores mencionados na "Iconografia Selecta Flora Azoricae", que eram de 15 a 34 µm (Nogueira, 1983), mas no livro citado não há informação sobre a origem das amostras ou a técnica utilizada para a medição. Tem sido dada pouca atenção às ornamentações de esporos de T. speciosum e à sua relevância na dispersão. Embora os esporos tenham sido considerados na literatura anterior como sendo ligeiramente rugosos (Tryon e Tryon, 1982; Bozukov, 2008), nos esporos amostrados na Terceira esta rugosidade é constituída por uma cobertura densa de espinhos curtos em todas as faces dos esporos tetraédricos, representando em média 7,84% do maior diâmetro dos esporos. Mais investigação é necessária para avaliar em que medida estas ornamentações melhoram a capacidade de aderência dos esporos e a sua relevância enquanto estratégia de dispersão.
Longevidade
No que diz respeito à longevidade dos esporos armazenados para análise, a maioria dos esporos que foram mantidos numa prensa de herbário a cerca de 16°C permaneceram pigmentados durante mais de um ano, enquanto os esporos mantidos no frigorífico a 10,4°C durante menos de um ano tornaram-se na maioria despigmentados. Este facto está de acordo com as conclusões de Roberts (1973) na medida em que os esporos verdes exibem um comportamento recalcitrante, e o T. speciosum não é exceção, uma vez que um número notavelmente elevado de esporos expostos a condições de temperaturas mais baixas e dessecação mais elevada morreu. No entanto, a longevidade dos esporos armazenados depende das condições de armazenamento. O armazenamento dos esporos verdes de T. speciosum entre folhas de papel numa prensa de herbário a cerca de 16°C permitiu que os esporos permanecessem verdes durante períodos mais longos. Se isto for verdade para a longevidade dos esporos na natureza em condições climáticas benéficas, os esporos de
T. speciosum podem manter a sua viabilidade por tempo suficiente para serem transportados a longas distâncias.
Então como se dispersam os esporos?
Potenciais síndromes de dispersão
Anemocoria
Este feto é conhecido por prosperar em locais sombrios e escondidos, sendo improvável que a sua dispersão dependa exclusivamente de agentes abióticos, uma vez que, na maioria dos casos, não está exposto ao vento.
Hidrocoria
A hidrocoria (dispersão através da água) apenas permitiria a dispersão de altitudes mais altas para mais baixas, não explicando assim toda a gama da sua distribuição, que implica a colonização de alguns dos pontos de maior altitude das ilhas.
Testando a transportabilidade dos esporos de Trichomanes speciosum em penas
Pombo torcaz, o melhor candidado a vetor de dispersão
Vetores de dispersão de longa distância do Trichomanes speciosum nunca foram documentados antes. O candidato mais forte como agente de dispersão a longa distância no arquipélago dos Açores é o pombo torcaz endémico (Columba palumbus azorica). Esta é uma das poucas aves terrestres residentes cujas dimensões de corpo são capazes de um voo através da ilha e entre ilhas, atuando como um potencial agente epizoótico. Há indícios de flutuações no número de pombos torcazes avistados de manhã e à tarde na mesma zona na ilha Terceira, sugerindo uma mobilidade considerável destas aves dentro da ilha (Lucas, 2004). A frequência com que o pombo dos Açores migra entre ilhas ainda não está confirmada, mas há evidências de que as populações de cada ilha dos Açores têm maior diversidade genética e valores mais baixos de consanguinidade do que um grupo de pombos torcazes continentais (Andrade et al., 2016), o que requer um certo nível de conectividade dentro do arquipélago. Além disso, Andrade et al. (2021) não encontraram diferenças significativas de tamanho corporal entre o pombo continental e o pombo dos Açores, ao contrário do esperado, uma vez que se presume que o pombo dos Açores é mais sedentário do que a subespécie continental por ter perdido o seu hábito migratório e, portanto, era de esperar que se tornasse maior. Outra informação fornecida por caçadores locais que nos faz pensar sobre a potencial mobilidade do pombo torcaz entre as ilhas é que em épocas específicas do ano há populações de pombo torcaz que se reúnem para se banquetearem em campos agrícolas, parecendo ser maiores do que os bandos residentes, especialmente na Graciosa e em São Jorge.
Este pombo torcaz é uma das mais importantes espécies de aves locais pois molda a distribuição de espécies arbóreas autóctones na Floresta Laurissilva dos Açores, alimentando-se dos frutos (drupas) e espalhando as sementes por todo o território (Dias et al., 2007), e é conhecido pelo seu hábito de procurar alimento no solo da floresta. Embora normalmente nidifique em árvores a uma altura igual ou superior a 2,5 m (Fontaine et al., 2019), existem raros registos desta subespécie a nidificar no solo da floresta em cima de hummocks rochosos forrados de briófitos e pequenas pteridófitas, em algumas ocasiões lado a lado com tufos de T. speciosum (observado por Eduardo Dias). Este comportamento de nidificação no solo é observado em outras espécies de pombos, como o Columba junoniae das Ilhas Canárias (Hernández et al., 1999).
O pombo torcaz dos Açores é uma espécie protegida, e existem preocupações de conservação devido a conflitos com agricultores e caçadores locais (Fontaine et al., 2019), portanto optamos por fazer uma primeira abordagem à possível interação entre o Trichomanes speciosum e o pombo torcaz através de um método experimental que não envolvesse a armadilhagem direta de espécimes.
Experiência
Testando a transportabilidade de esporos de Trichomanes speciosum em penas de pombo torcaz dos Açores
Angelica lignescens
Angelica lignescens é uma planta herbácea pertencente à família Apiaceae (Schaefer et al., 2011; Press e Dias, 1998), e o seu fruto é um cremocarpo. O habitat desta espécie é restrito às margens de riachos de montanhas e falésias suaves com água corrente e solos profundos caracterizados por depósitos orgânicos. A grande dimensão da planta quando está em flor, o rápido crescimento do caule e as folhas grandes e desprotegidas podem explicar a sua exigência de habitat. Estima-se que existam poucas populações desta espécie e com distribuição limitada, que pode ser explicada pela necessidade de água corrente como principal agente de dispersão de sementes a curta distância e uma elevada sensibilidade aos herbívoros (Press e Dias, 1998).
A. lignescens atualmente prospera num sistema de metapopulação em habitats fragmentados expostos a perturbações (por exemplo desflorestação); e a dispersão a longa distância é essencial para qualquer população vegetal nas ilhas para lidar com perturbações e distância entre ilhas. Tal como num modelo de metapopulação, espera-se que a maioria da dinâmica genética
A. lignescens ocorra dentro da população, mas com eventos de dispersão entre populações suficientemente frequentes para ter impacto na dinâmica local, quer diminuindo a hipótese de extirpação, quer reduzindo as flutuações nos locais locais, tal como já explicaram Anderson e Danielson (1997). Assim sendo, os conceitos de corredores ecológicos e conetividade funcional são essenciais para evitar o isolamento das populações, facilitando os movimentos das unidades genéticas entre manchas de habitat, influenciando a estrutura da população, a variação genética espacial, o fluxo genético, a diversidade genética e a diferenciação (Rudnick et al., 2012). Sabe-se que as ligações genéticas entre metapopulações com a contribuição de alguns poucos migrantes por geração podem inverter a perda da variação genética em pequenas populações e evitar a depressão genética (Slatkin, 1987).
Potenciais síndromes de dispersão
Anemocoria
As sementes da
Angelica lignescens são cremocarpos relativamente pesados e sem adaptações para a dispersão anemocórica, sendo improvável que a dispersão a longas distâncias ocorra por este meio.
Hidrocoria
As Angélicas prosperam sobretudo em linhas de água, e possuem uma dinâmica de populações-mãe nas zonas altas. Assim sendo, a dispersão pela água é inevitável, e por isso é considerada a forma de dispersão por excelência nesta espécie.
Endozoocoria
Não existem registos de animais que se alimentem das sementes desta espécie mas também ainda não foram feitos estudos dirigidos a este tema, logo esta hipótese não pode ser excluída. Existe pelo menos uma espécie de
Angelica cujas sementes são consumidas por aves.
Epizoocoria
As sementes de
Angelica são demasiado grandes, além de que não têm nenhum tipo de adaptação para facilitar a adesão à superfície corporal de animais, sendo improvável que este tipo de dispersão seja relevante para a sua dispersão a longa distância.
Pistas da literatura sobre a dispersão de outras espécies de Angelica
- Existem registos de sementes da espécie aparentada Angelica archangelica flutuar em água por mais de um ano (Lundqvist e Andersson, 2001).
-Numa experiência com Angelica archangelica e Angelica sylvestris ambas as espécies permaneceram a flutuar em água durante mais de 300 dias, tanto em águas estagnadas como em movimento (mostraram uma flutuação muito maior do que outras espécies já estudadas). Uma maior flutuabilidade das sementes aumenta a possibilidade de hidrocoria (Van der Brock, 2005).
- Wink (1993) forneceu provas de que, embora Angelica sylvestris contenha terpenos voláteis e cumarins que podem causar irritação, algumas espécies de gansos comem a planta nas fases iniciais da vida (enquanto ainda estão a aprender o que comer) e parecem tolerar a química da planta. Esta evidência coloca na mesa a possibilidade de ocorrência de endozoocoria.
- Jongejans e Telenius (2001) consideraram que as sementes da parente próxima Angelica sylvestris são adaptadas à dispersão do vento, atingindo 2,3 m de distância quando expostas a ventos de 5,3 m/s.
Testando o efeito dos fatores abióticos
Embora a hidrocoria seja apontada como sendo a estratégia de dispersão preferencial no caso da Angelica dos Açores, para termos um conhecimento mais completo sobre o comportamento das sementes quando expostas a fatores abióticos realizaram-se no GEVA algumas experiências em ambiente laboratorial para testar o efeito do vento e da água nas sementes:
Couto e Dias (2006) calcularam o tempo de queda livre na ausência de vento quando as sementes caem de 1,95m e 3,59m de altura, que foi de 0,63s e 0,86s respetivamente. O volume médio do cremocarpo é de 0,0001dm3 e a densidade é de 516 g/dm3. De acordo com as previsões, se as sementes caírem de 3m de altura, estando expostas a ventos de 120km/h, podem ser dispersas por um máximo de 61m de distância da planta-mãe. No caso de plantas que crescem em ravinas, a distância horizontal máxima que se podem afastar é de cerca de 200m.
A
flutuabilidade dos Cremocarpos foi analisada em águas paradas, sendo que as sementes flutuaram entre 7h12min a 15h22min. Estes valores ficam aquém dos valores de flutuabilidade observados em outras espécies do mesmo género, mas podem ser explicados pelo fato de as sementes terem
aumentado de peso em contacto com a água uma vez que têm capacidade de absorver água. Este fenómeno poderá ser uma estratégia de adaptação ao contexto insular, para não permitir que as sementes sejam levadas pelas linhas de água até ao mar, possibilitando que se vão enterrando ao longo da ribeira e suas margens durante o transporte, garantindo desta maneira a continuidade das populações nas ilhas. Sendo assim, as populações de
Angelica lignescens nas ilhas dependem da preservação das
populações-mãe nas zonas altas, que vão garantindo o fluxo genético de montante para juzante ao longo das linhas de água.
Lactuca watsoniana
A
Lactuca watsoniana (Alfacinha), é uma herbácea perene endémica dos Açores que pertence à família Asteraceae. Atualmente encontra-se restrita às encostas íngremes de crateras e barrancos em florestas de Juniperus entre 600-800 m altitude. Os seus frutos são aquénios ovais com cerca de 4-6 mm de comprimento, com um bico de cerca de 2 mm de comprimento e pelos numa das extremidades. Os pelos são considerados uma adaptação à dispersão pelo vento (anemocórica), proporcionando um "efeito paraquedas" quando a semente é elevada no ar, permitindo que se vá estabelecer mais longe da planta-mãe. Vários estudos têm considerado a
Lactuca watsoniana anemocórica e hidrocórica (Moura et al., 2015; Dias, 2018)
Potenciais síndromes de dispersão
Anemocoria
As sementes da Lactuca watsoniana, como grande parte das Asteráceas, possui pelos que são estruturas especializadas para a dispersão anemocórica.
Hidrocoria
Esta espécie não tem particular preferência pelos habitats de linhas de água, contudo nos casos em que aparece associada a estas, a hipótese de eventual hidrocoria não pode à partida ser excluída.
Endozoocoria
Embora não conste na literatura publicada, já se observou pintassilgos (Carduelis) a comer sementes de L. watsoniana nos Açores (E. Dias).
Epizoocoria
Embora as sementes da L. watsoniana não tenham adaptações específicas para epizoocoria, há evidências de sementes de outras Asteráceas transportadas em penas de aves, logo esta hipótese não deve ser excluída.
O papel dos pelos
A relevância dos pelos na facilitação do transporte pelo vento tem sido alvo de muita discussão. Em 1905, Goebel sugeriu que os pelos dos frutos serviam principalmente como sistema de transpiração dos frutos, e que o seu papel na dispersão seria secundário. Desde então outros autores se têm debruçado sobre o assunto, e hoje sabe-se que os pelos dos aquénios podem fornecer uma força de flutuação que ajuda as sementes a flutuar no ar ou na água (Horton e Clark, 2001; Jongejans e Telenius, 2001), o que aumenta a probabilidade de as sementes colonizarem locais adequados para o estabelecimento de plântulas (Natale e Reinoso, 2016). Num estudo recente, Li et al. (2021) observaram que os pelos das sementes contribuiram para que as sementes se dispersassem distâncias maiores, e a distância de dispersão foi significativamente aumentada à medida que a altura em que as sementes foram libertadas aumentou, o que é consistente com estudos anteriores que indicam que os principais determinantes da distância de dispersão nas sementes incluem variáveis como a
altura de maturação das sementes e a
velocidade do vento (Muller-Landau et al. 2008, Thomson et al. 2011).
Casos de epizoocoria em Asteraceas
Estudos empíricos muitas vezes não conseguem encontrar o relação esperada entre síndromes de dispersão e eventos de dispersão, tais como os subjacentes a colonização de ilhas ou taxas de migração latitudinal.
Embora a diáspora das plantas da família Asteraceae apresentem estruturas adequadas à dispersão anemocórica, existem registos de outros agentes de transporte destes propágulos, nomeadamente a zoocoria. Estes casos ilustram a possibilidade que existe de os síndromes de dispersão não serem 100% fiáveis para prever a estratégia de dispersão das plantas, pois podem existir outras possibilidades ocasionais de transporte menos óbvias às quais não prestamos atenção. Coughlan et. al. (2017) defendem que mesmo as baixas frequências de dispersão zoocórica mediado por aves são potencialmente importantes para a conectividade contínua de algumas espécies vegetais. Alguns exemplos são:
-Numa experiência em que as sementes de outra espécie de Lactuca foram dadas de comer às aves Carpodacus mexicanus frontalis (família Fringilidae), 1 em cada 20 sementes ingeridas pelas aves germinaram depois de terem sido debitadas (Roessler, 1936).
-Existem provas de que aves marinhas como as albatrozes e petréis são vetores de dispersão de sementes, mesmo que as sementes não tenham síndromes de dispersão epizoocórica óbvios. Ayoama (2012) encontrou sementes de Asteraceas com pelos (que é uma síndrome de dispersão anemocórica) agarradas a penas de aves marinhas migratórias numa ilha.
-Vivian-Smith e Stiles (1994) procuraram sementes nas penas das aves aquáticas migratórias, e das 36 aves aquáticas amostradas, 28 das aves foram encontradas a transportar sementes (78%). Foi recuperado um total de 89 sementes de 12 espécies vegetais, incluindo de plantas da família Asteraceae, com o mesmo tipo de sementes que a
Lactuca watsoniana. A maioria das aves contempladas neste estudo também ocorre nos Açores.
Picconia azorica
A Picconia azorica é uma Oleacea de folha perene cujo fruto é uma drupa. Embora seja capaz de se reproduzir assexuadamente, nomeadamente por via aérea, é uma espécie que favorece a reprodução sexual, uma vez que uma árvore adulta pode produzir milhares de sementes com uma viabilidade próxima dos 100%. A decomposição do endocarpo devido à atividade dos microrganismos e ao clima extremamente húmido encontrado nos Açores pode ser o agente que quebra a dormência das sementes (Martins et. al., 2012).
As primeiras referências à
Picconia azorica nos Açores foram feitas um século após o povoamento dos Açores em 1440 por Gaspar Frutuoso (1583), quando densos e puros bosques altos desta espécie estavam presentes nas nove ilhas. Ao contrário de
Picconia excelsa (parente mais próximo), que parece estar atualmente difundida nas ilhas Canárias e Madeirenses (Capelo et al. 2007), a
Picconia azorica está agora dispersa por pequenos fragmentos de florestas costeiras e sítios marginais, consistindo em cerca de mil indivíduos reprodutores dispersos por todo o arquipélago e está classificada como Ameaçada (IUCN 2009) e protegida pela Diretiva Habitats (Anexos II e IV) (CE 1992) e pela Convenção de Berna (Anexo I) (Conselho da Europa 1993). Até à data,
Picconia azorica está extinta na Ilha Graciosa, na ilha do Corvo, e perto da extinção na Ilha de S. Miguel. O declínio da
Picconia azorica deve-se principalmente a 500 anos de sobre-exploração e perturbação humana, em particular: corte da floresta Laurissilva para pastagem e agricultura, alteração do uso do solo e introdução de espécies exóticas agressivas.
Potenciais síndromes de dispersão
Endozoocoria
A drupa carnuda da Picconia é um fruto potencialmente atraente para as aves, e a literatura existente apoia esta hipótese!
Epizoocoria
A forma redonda, o tamanho e o peso do fruto e das sementes da Picconia não permite que sejam transportados por adesão à superfície corporal de animais.
Endozoocoria facilitada por aves
A Picconia azorica desempenha um papel ecológico importante como espécie chave (Martín et al. 2008), e como parte da dieta de dois taxa de aves endémicas açorianas (Dias et al. 2007; SPEA 2008): o pombo torcaz dos Açores,
Columba palumbus azorica, e o priolo,
Pyrrhula murina. Ambas as espécies, protegidas ao abrigo da Diretiva Aves (Anexo I) (CE 1979) e da Convenção de Berna (Conselho da Europa 1998), alimentam-se dos seus frutos, dando um importante contributo para a disseminação da
Picconia
azorica dentro e entre ilhas. Além disso, a
Picconia azorica é uma das árvores nativas favoritas para o pombo torcaz fazer ninho (Fontaine et. al., 2019). Além destas duas aves, o melro preto
Turdus merula azorensis já foi também apontado como um potencial consumidor e dispersor das drupas da
Picconia (Dias et al., 2007; Guppy, 1917).
Dispersão em Oleaceas
A literatura sobre dispersão de outras espécies filogeneticamente próximas da Picconia apoiam também a endozoocoria como meio de dispersão preferencial dentro da família e do género. No caso de
Olea europaea
(oliveira), outro membro da família Oleaceae (em Jaén, Sul de Espanha), existem uma série de pequenas espécies de aves que atuam como pré-dispersores, consumindo apenas a polpa dos frutos (principalmente as aves
Fringilla coelebs e
Parus major) ou a semente (pelas aves
Carduelis chloris e
Coccothraustes coccothraustes). Já as aves frugívoras de pequeno e médio porte, principalmente espécies dos géneros
Turdus e
Sylvia, são os vetores de dispersão (Rey e Alacántara, 2000). Além disso, o pombo torcaz endémico da Madeira,
Columba trocaz, também dispersa os frutos de espécie local
Picconia excelsa (Oliveira et al., 2002).
Vaccinium cylindraceum
Vaccinium cylindraceum é uma espécie de mirtilo endémica dos Açores que já esteve presente em todas as ilhas mas que está agora extinta na ilha Graciosa (Pereira 1999; Pereira et al. 2004). Trata-se de um arbusto alto ou pequena árvore até 3,5 m de altura que habita em florestas nativas, geralmente acima dos 300 m. O seu sistema de reprodução é a xenogamia facultativa, com a autogamia espontânea a desempenhar um papel menos relevante no desenvolvimento dos frutos. Os seus frutos são bagas carnudas, e como em outras espécies do género
Vaccinium, o outcrossing maximiza a percentagem de frutos, massa de bagas, número de sementes por baga, e massa de sementes (Gupton e Spiers 1994; Harrison et al. 1994; Fröborg 1996; Guillaume e Jacquemart 1999; Hokanson e Hancock 2000; Nuortila et al. 2002; Pereira 2008). As características de germinação das sementes varia significativa entre as populações das ilhas (Pereira 2008) e dentro da mesma população (Pereira 1999). A capacidade de germinação das sementes de
V. cylindraceum diminui rapidamente quando armazenadas à temperatura ambiente (Maciel 1994; Pereira 1999). A germinação é dependente da luz (Maciel 1994), e alguns lotes de sementes podem apresentar dormência primária (Pereira et al., 2010).
Potenciais síndromes de dispersão
Endozoocoria facilitada por aves
Os frutos do género Vaccinium um pouco por todo o mundo são comidos por muitas espécies de vertebrados (por exemplo, aves, ursos, roedores, coelhos), alguns dos quais atuam como dispersores de sementes (Vander Kloet e Austin-Smith 1986; Vander Kloet 1988; Feldhamer et al. 2003).Segundo a literatura, as sementes de Vaccinium cylindraceum também são endozoocóricas. Ao contrário das drupas da Picconia azorica que são consumidas por aves de maiores dimensões, as bagas de V. cylindraceum são uma fonte de alimentação especialmente importante para passeriformes de menores dimensões. Ramos (1995) observou que o priolo Pyrrhula murina (apenas na ilha de São Miguel) se alimenta das bagas de V. cylindraceum. Heleno et al. (2011; 2013) apontam como principal dispersor a Sylvia atricapilla, mas também o Turdus merula e o Erithacus rubecula. Pereira e Mourato (2012) acrescentam ainda a Fringila moreletti ao grupo de dispersores.
Excluida a possibilidade de talassocoria
Esteves et al. (2015) testaram a possibilidade de as correntes oceânicas serem um vetor de dispersão de frutos de Vaccinium cylindraceum e outros frutos carnudos da flora açoriana e descobriram que a talassocoria (dispersão através do mar) é um mecanismo altamente improvável para a chegada de propágulos colonizadoras aos Açores, uma vez que as suas diásporas ou não flutuam ou não podem permanecer viáveis após uma imersão prolongada em água salgada.
Efeito da ingestão na germinação de sementes
Os frutos do género
Vaccinium um pouco por todo o mundo são comidos por muitas espécies de vertebrados (por exemplo, aves, ursos, roedores, coelhos), alguns dos quais atuam como dispersores de sementes (Vander Kloet e Austin-Smith, 1986; Vander Kloet, 1988; Feldhamer et al., 2003). Foi proposto que a ingestão de aves aumenta a germinação das sementes através da remoção da polpa (Mayer e Poljakoff-Mayber 1989) ou modificando a estrutura da casca da semente (Agami e Waisel 1986). Presumivelmente, a abrasão da casca da semente aumenta a permeabilidade e consequentemente melhora a germinação (Barnea et al. 1991). No caso do
Vaccinium cylindraceum dos Açores, Pereira e Mourato (2012) observaram que as
sementes não dependem da ingestão para germinarem, mas a
digestão aumenta a exposição à luz quando as sementes caem ao chão
aumentando as taxas de germinação.
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